Effets communautaires partagés et non

Communications Biology volume 6, Article number: 565 (2023) Citer cet article

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Les mécanismes d'hérédité restent mal définis pour de nombreux traits médiant la valeur adaptative, en particulier chez les animaux à longue durée de vie et au développement prolongé. À l'aide de 6 123 échantillons d'urine de 170 chimpanzés sauvages, nous avons examiné les contributions de la génétique, les effets maternels non génétiques et les effets communautaires partagés sur la variation des niveaux de cortisol, un prédicteur établi de la survie chez les primates à longue durée de vie. Malgré les preuves d'une variation individuelle constante des niveaux de cortisol au fil des ans, les effets entre les groupes étaient plus influents et ont largement contribué à la variation de ce trait. En se concentrant sur la variation intra-groupe, les effets maternels non génétiques représentaient 8% des différences individuelles dans les niveaux moyens de cortisol, significativement plus que ceux attribuables aux facteurs génétiques, qui étaient indiscernables de zéro. Ces effets maternels sont cohérents avec le rôle primordial d'un environnement partagé dans la formation de la physiologie. Pour les chimpanzés, et peut-être d'autres espèces ayant une longue histoire de vie, les effets communautaires et maternels semblent plus pertinents que l'héritage génétique pour façonner les traits physiologiques clés.

Chez les vertébrés, les glucocorticoïdes (GC) tels que le cortisol, sécrétés via l'axe hypothalamo-hypophyso-surrénalien (HPA), facilitent l'homéostasie via la médiation des réponses métaboliques, immunitaires et comportementales aux facteurs de stress intrinsèques et extrinsèques1,2,3. En raison de ce rôle multiforme et dynamique, la régulation de l'activation de l'axe HPA et de la sécrétion de GC est d'un grand intérêt pour les écologistes et les biologistes de l'évolution qui cherchent à comprendre comment les animaux s'adaptent à des environnements changeants. Malgré la flexibilité de l'activité de l'axe HPA en réponse aux stimuli externes et internes, de nombreuses études démontrent des différences individuelles cohérentes dans l'activité de l'axe HPA et la réactivité aux stimuli environnementaux8. La variation interindividuelle de la régulation de l'axe HPA est liée à la variation de la fonction immunitaire et peut être prédictive de la variation des résultats de la condition physique5,9,10,11. Par exemple, chez les babouins et les lémuriens gris souris, les individus ayant une activité de l'axe HPA constamment élevée ont des résultats de survie plus faibles et vivent des vies beaucoup plus courtes que ceux ayant une activité de l'axe HPA plus faible9,12. Compte tenu des effets profonds sur la forme physique des différences individuelles dans l'activité et la régulation de l'axe HPA, la compréhension du rôle relatif de la génétique, de l'expérience et de l'environnement dans la formation de ces phénotypes GC est essentielle pour déchiffrer l'évolution de la plasticité physiologique5,13.

Les résultats d'études sur des jumeaux humains indiquent que jusqu'à 60 % de la variation des niveaux de cortisol peuvent s'expliquer par des effets génétiques14,15,16,17. Bien que les études de jumeaux chez l'homme aient été importantes pour révéler la régulation génétique des niveaux de cortisol, elles sont souvent limitées en raison de problèmes liés à l'échantillonnage à court terme18,19,20 et des informations limitées disponibles sur les facteurs individuels et environnementaux qui peuvent se confondent avec les estimations des effets génétiques dans la recherche humaine19,21,22. Lorsque les contributions relatives des gènes et de l'environnement ont été évaluées par rapport à la variation des niveaux de cortisol ou d'autres facteurs liés à la santé chez l'homme, les chercheurs trouvent souvent une plus grande influence des environnements familiaux partagés par rapport à la génétique (par exemple, réf. 20). Cependant, ces études humaines ne sont souvent pas encore en mesure de déterminer dans quelle mesure ces effets familiaux sont le produit d'effets parentaux ou du macroenvironnement dans lequel les familles se situent, par exemple des environnements socioéconomiques plus larges18,20,21,22.

Les études sur des animaux non humains (ci-après des animaux) sont moins contraintes que la plupart des études sur l'homme, car les chercheurs peuvent soit utiliser des procédures expérimentales, par exemple l'adoption croisée, soit inclure des variables environnementales appropriées dans leur modélisation afin de mieux tenir compte des effets environnementaux partagés23,24,25, 26,27. Comme les études humaines susmentionnées, la littérature animale suggère que l'héritage génétique joue un rôle clair dans la formation des phénotypes GC, avec, en moyenne, 30 % de la variation des profils de cortisol expliqués par des effets génétiques dans ces études23,24,25,26, 27. Cependant, ce travail s'est largement concentré sur les espèces à courte durée de vie23,24,26,27; (voir cependant réf. 25). Par conséquent, au-delà des études humaines, nous savons relativement peu de choses sur la façon dont les phénotypes GC émergent et sont maintenus chez d'autres espèces à longue durée de vie avec des soins parentaux prolongés. La détermination des contributions relatives de la génétique, du microenvironnement des effets parentaux et du macroenvironnement socioécologique plus large à la variation des phénotypes GC est un sujet important en écologie évolutive. Cela peut nous aider à comprendre l'évolution du développement prolongé en tant qu'adaptation de l'histoire de vie et l'importance des effets parentaux non génétiques et de la plasticité au sein de cette phase ontogénétique prolongée.

Les effets parentaux, et surtout maternels, sont reconnus comme les principaux moteurs évolutifs de la variation des traits phénotypiques28, y compris la régulation du cortisol et d'autres niveaux de GC29,30,31,32,33. Dans des études expérimentales sur des rongeurs, les niveaux de cortisol maternel pendant la grossesse et pendant l'élevage de la progéniture post-partum, ainsi que les taux d'interaction maternelle avec la progéniture, sont tous des prédicteurs des niveaux de cortisol et de la réactivité de la progéniture29,31,34. Des études sur les rongeurs suggèrent également que des effets maternels peuvent se produire via des processus épigénétiques, tels que la méthylation de l'ADN des régions promotrices des récepteurs GC, entraînant une sensibilité altérée aux facteurs de stress29,32,34. Les études sur les primates du rôle des effets maternels sur la sécrétion et la réactivité du cortisol ont généralement utilisé des paradigmes de privation maternelle, soit via des séparations expérimentales, soit en raison d'une perte maternelle naturelle29,30,33. Ici, la perte maternelle est liée à des élévations des niveaux de cortisol ou à des altérations du rythme diurne30, cependant, ces effets ne durent pas nécessairement à l'âge adulte30,33. De même, dans les études humaines, les tests des effets maternels sur la régulation du cortisol examinent classiquement les conséquences de circonstances maternelles ou précoces négatives (par exemple, mauvaise santé mentale ou physique, faible statut socio-économique ou perte maternelle (examiné dans la réf. 29)). Ici, la perte maternelle ou l'adversité au début de la vie liée à l'état maternel sont associées à une activité HPA élevée chez la progéniture, qui peut durer jusqu'à l'âge adulte pour certaines personnes. Par conséquent, une grande partie de ce que nous savons des effets maternels sur la régulation du cortisol chez les mammifères à longue durée de vie provient d'études sur des circonstances maternelles manipulées et/ou extrêmes.

Dans notre étude, nous étudions les contributions relatives des effets maternels environnementaux, génétiques et non génétiques (ci-après les effets maternels) à la variation des phénotypes de cortisol chez les chimpanzés sauvages. Les chimpanzés sont une espèce à longue durée de vie, ont une période de gestation d'environ 8 mois35 et une dépendance immature prolongée d'au moins 10 ans36, dans laquelle il existe des preuves émergentes d'influences maternelles sur la croissance, le développement social, la survie et le succès reproducteur futur37, 38,39,40. Les chimpanzés vivent dans des sociétés avec un degré élevé de dynamique de fission-fusion41, et les adultes ont des phénotypes sociaux relativement stables au fil des ans42, certaines femelles adultes, et donc des mères, étant systématiquement plus grégaires et sociales que d'autres individus43. Les caractéristiques sociales maternelles sont donc susceptibles d'être un facteur clé qui façonne l'environnement social de leur progéniture avant l'âge adulte. Par conséquent, pendant les phases pré- et post-natales, il y a une longue période pendant laquelle les facteurs maternels peuvent façonner les phénotypes endocriniens qui peuvent perdurer tout au long de l'âge adulte chez les chimpanzés.

À l'aide d'un ensemble de données de 170 individus adultes et immatures des deux sexes de cinq communautés différentes et de deux sous-espèces (occidentale, Pan troglodytes verus et orientale, Pan troglodytes schweinfurthii), nous avons appliqué des méthodes bien établies et des modèles à effets mixtes pour répartir la variance et calculer la répétabilité et héritabilité des taux de cortisol chez les chimpanzés sauvages44,45. Les coefficients de répétabilité nous permettent de quantifier le niveau de variation individuelle des niveaux de cortisol et donc s'il pourrait faire l'objet d'une sélection44, tandis que les estimations d'héritabilité indiquent les contributions relatives des facteurs environnementaux, parentaux et/ou génétiques dans la génération de la variation individuelle de ce trait45.

La répétabilité des traits est définie comme la proportion de variance dans un trait, ici les niveaux de cortisol, expliquée par des différences individuelles constantes44. Dans de nombreuses populations d'animaux sauvages, l'hétérogénéité environnementale peut augmenter la variation intra-individuelle des niveaux de GC et masquer les différences interindividuelles et donc la répétabilité des traits8,46,47,48. En conséquence, des études plus récentes ont commencé à se concentrer sur la mesure dans laquelle les individus varient dans la sécrétion de GC en réponse à des gradients environnementaux, c'est-à-dire des normes de réaction de GC13,49,50. Dans ce cadre, la répétabilité de la norme de réaction fait référence à la proportion de variance expliquée par les différences individuelles dans les réponses moyennes à l'environnement (interception de la norme de réaction) et dans la plasticité à l'environnement (pente de la norme de réaction)50. Ainsi, les estimations d'héritabilité des interceptions et des pentes de la norme de réaction reflètent les contributions relatives des facteurs environnementaux, parentaux et / ou génétiques dans la formation des réponses moyennes et de la plasticité à l'environnement respectivement51,52. Il est important de noter que les estimations d'héritabilité ne reflètent que les contributions environnementales/génétiques/parentales à la variation interindividuelle, c'est-à-dire qu'un trait peut avoir une base génétique, par exemple, et une estimation d'héritabilité de 0 si le trait manque de variation dans une population53.

Chez les chimpanzés, ainsi que chez les humains, la réponse circadienne du cortisol est une norme de réaction bien décrite : les niveaux augmentent progressivement pendant le sommeil avant un pic au réveil, suivis de déclins tout au long de la journée54,55. Dans de nombreuses études sur le cortisol chez les chimpanzés, l'heure de la journée (c'est-à-dire le rythme circadien) est l'un des prédicteurs environnementaux les plus cohérents des niveaux de cortisol30,49,54,56,57,58, ce qui en fait une norme de réaction prometteuse à étudier en termes de répétabilité et d'héritabilité . Dans notre étude, nous adoptons une approche en deux étapes, établissant d'abord la répétabilité des normes de réaction circadiennes, puis examinant les contributions de l'héritabilité à la variation individuelle de ces normes de réaction. Les chimpanzés sont une espèce d'étude intéressante pour ce sujet ; bien que l'échantillonnage tout au long de la vie soit difficile pour ce mammifère à longue durée de vie, de nombreux facteurs socioécologiques influençant la variation des niveaux de cortisol chez cette espèce sont établis56,57,59,60,61,62. Par conséquent, nous pouvons tenir compte et contrôler ces facteurs dans nos modèles statistiques, en fournissant des estimations solides des contributions relatives des effets génétiques, maternels et environnementaux aux niveaux de cortisol et aux normes de réaction circadienne chez un mammifère sauvage à longue durée de vie avec un développement prolongé et des effets maternels. se soucier.

Compte tenu de la dépendance maternelle prolongée observée chez les chimpanzés37,38,39,40, associée aux preuves de la régulation génétique des réponses circadiennes au cortisol chez l'homme14,15,16,17, nous avons anticipé que les effets maternels génétiques et non génétiques apporteraient des contributions substantielles à la variation dans les modèles de cortisol chez les chimpanzés sauvages.

Des échantillons d'urine et de matières fécales ont été prélevés sur des individus de tous les stades de la vie (2 à 53 ans) de cinq communautés de chimpanzés. Pour chaque échantillon d'urine (n = 6123 échantillons), nous avons quantifié les niveaux de cortisol à l'aide de la chromatographie liquide-spectrométrie de masse en tandem (LCMS63 ;) et corrigé la variation de la teneur en eau dans l'urine à l'aide de la gravité spécifique (SG) de chaque échantillon64. Par conséquent, nous rapportons les taux de cortisol urinaire en ng de cortisol/ml SG. A partir des échantillons fécaux, nous avons génotypé des extraits d'ADN en utilisant une méthode d'amplification en deux étapes comprenant 19 locus microsatellites (per65).

En combinaison avec des observations comportementales des dyades mère-progéniture, ces génotypes nous ont permis de générer un pedigree contenant 159 mères nommées et 50 pères nommés ; 310 descendants avaient des mères connues et 185 descendants avaient à la fois des mères et des pères connus. En suivant des critères rigoureux pour mesurer les réponses circadiennes du cortisol (voir ci-dessous), nous avons inclus 170 individus de ce pedigree dans notre ensemble de données final. Le tableau 1 décrit l'échantillonnage par pedigree et par groupe. Au total, 64 couples mère-enfant et 42 couples père-enfant ont été échantillonnés. Les figures S1 et S2 illustrent l'arbre généalogique des individus ayant des valeurs de cortisol urinaire dans notre étude.

Nous avons utilisé des modèles linéaires à effets mixtes (LMM) avec une structure d'erreur gaussienne pour tester la répétabilité ajustée des concentrations de cortisol urinaire, c'est-à-dire la proportion de variance attribuable aux différences interindividuelles compte tenu des effets conditionnels44,66. Notre prédicteur clé des concentrations de cortisol urinaire (log transformé pour obtenir une distribution symétrique) était l'heure de la journée, que nous avons convertie en une valeur continue d'heures depuis minuit pour chaque échantillon.

Pour notre analyse de répétabilité, nous avons ajusté trois modèles avec des réponses et des effets fixes identiques mais des structures d'effets aléatoires variables (voir le tableau 2 et les "Méthodes" pour les justifications complètes des variables incluses). Le modèle nul ne comprenait que les effets aléatoires suivants : une variable factorielle pour tenir compte de la variation de la socioécologie au sein des groupes ("groupe"), un facteur pour tenir compte de la variation temporelle au sein des groupes composés de l'identité du groupe et de l'année d'échantillonnage (appelée "groupe-année "), et une variable pour tenir compte des échantillons regroupés à partir de divers projets de recherche ("identité du projet"). Pour ce dernier, bien que tous les projets suivent le même protocole de collecte et d'analyse d'échantillons, différents projets peuvent avoir des priorités différentes pour les individus ou les contextes échantillonnés, par conséquent, cet effet aléatoire a été inclus pour tenir compte de ces biais.

Le modèle d'interceptions individuelles a ajouté des interceptions aléatoires pour l'identité individuelle et une variable fictive composée de l'identité individuelle et de l'année d'échantillonnage (appelée "ID-année" ; utilisée pour comparer la répétabilité des traits au cours d'une année et entre les années dans les concentrations de cortisol urinaire, voir ci-dessous) . Enfin, le modèle de normes de réaction individuelles était identique au modèle d'interceptions individuelles, sauf qu'il incluait des pentes aléatoires pour l'heure de la journée dans les effets aléatoires de l'identité individuelle et de l'année ID. Des recherches antérieures ont révélé une répétabilité plus élevée pour le terme quadratique de l'heure de la journée dans nos populations d'étude49 ; par conséquent, nous avons inclus l'heure de la journée en tant que termes linéaires et quadratiques pour modéliser les réponses circadiennes potentielles.

Dans tous ces modèles de répétabilité, nous avons inclus en tant que variables à effets fixes précédemment montrées pour influencer les niveaux de cortisol urinaire (voir le tableau 2 et "Méthodes" pour plus de détails). Afin de modéliser au mieux la réponse circadienne des niveaux de cortisol, nous avons inclus tous les effets fixes en interaction avec les termes linéaires et quadratiques de l'heure de la journée.

Nous avons utilisé une approche de comparaison de modèles et une validation croisée sans un écart67 pour examiner si l'ajout d'ordonnées à l'origine aléatoires pour l'identité individuelle (modèle d'interceptions individuelles) ou de pentes aléatoires pour les effets linéaires et quadratiques de l'heure de la journée (modèle de normes de réaction individuelle) améliorait la puissance prédictive de chaque modèle. Cela indiquerait si les différences individuelles dans les niveaux moyens de cortisol ou les différences individuelles dans la plasticité du cortisol à l'heure de la journée, respectivement, expliquaient bien la variation des niveaux de cortisol. Nous avons trouvé un soutien solide pour l'inclusion des interceptions aléatoires pour l'identité individuelle, mais un faible soutien pour l'inclusion des pentes aléatoires au sein de l'identité individuelle : dans la plupart des comparaisons de modèles, les modèles d'interceptions uniquement ont été préférés aux modèles de norme de réaction (tableau S1), mais avec des différences typiquement marginales dans la densité prédictive attendue. Étant donné que notre intérêt de recherche réside à la fois dans les niveaux moyens de cortisol et dans les normes de réaction circadienne, nous avons inclus des pentes aléatoires au sein de l'identité individuelle dans nos analyses ultérieures.

En utilisant des formules établies pour partitionner et comparer les variances (voir "Méthodes" pour plus de détails et les équations49, 51, 52), à partir du modèle de normes de réaction individuelles, nous avons calculé une estimation de la répétabilité des traits au cours d'une année (c'est-à-dire à court terme) (variance expliquée par la variable ID-année) de 0,07 (intervalles de crédibilité à 95 % = 0,01, 0,13 ; tableau 3) et une estimation de la répétabilité des traits entre les années (c'est-à-dire à long terme) (variance expliquée par l'identité individuelle) de 0,04 (intervalles de crédibilité à 95 % = 0,01 , 0,07 ; tableau 3). Nous avons trouvé un soutien substantiel pour des différences individuelles cohérentes dans les interceptions de la norme de réaction circadienne, c'est-à-dire les niveaux moyens de cortisol compte tenu de l'effet de l'heure de la journée, avec une estimation de la répétabilité de l'interception de la norme de réaction de 0,53 (intervalles crédibles à 95 % = 0,34, 0,69 ; Tableau 3). Les estimations de la répétabilité de la norme de réaction moyenne pour les pentes linéaires et quadratiques de l'heure du jour, 0,17 et 0,28 respectivement, suggèrent qu'une proportion substantielle de la variance de ces phénotypes est attribuée aux différences individuelles. Cependant, ces estimations étaient associées à une grande incertitude, les intervalles de crédibilité inférieurs des deux pentes étant proches de 0.

L'absence apparente de différences interindividuelles dans les pentes circadiennes était inattendue étant donné les preuves solides de différences individuelles cohérentes dans ce phénotype dans une étude précédente sur des chimpanzés mâles adultes, un ensemble de données qui comprenait des individus dans notre étude actuelle49. Par conséquent, pour examiner si l'inclusion de femmes adultes et d'immatures dans notre ensemble de données a contribué à l'incertitude de nos estimations de la pente de répétabilité de la norme de réaction, nous avons effectué des analyses de répétabilité pour chaque groupe démographique distinct (hommes adultes, femmes adultes, immatures). Les structures du modèle étaient identiques pour chaque groupe démographique, à l'exception du fait qu'une variable continue pour le rang de dominance était incluse dans le modèle masculin, une variable catégorielle (allaitement ou cycle) pour le statut reproducteur était incluse dans le modèle féminin adulte et une variable catégorielle indiquant le sexe. a été inclus dans le modèle immature (nous n'avons pas inclus le rang de dominance pour les modèles féminins et immatures en raison d'informations de dominance insuffisantes pour de nombreux individus dans ces données démographiques ; voir "Méthodes" pour plus de détails). Dans les matériaux supplémentaires Figs. S3 à S5 illustrent les réponses circadiennes du cortisol pour chaque groupe démographique et les tableaux S2 à S9 fournissent les résumés des modèles pour les effets fixes et aléatoires des modèles de normes de réaction individuelles de chaque groupe démographique. Pour toutes les données démographiques, nous avons encore observé une grande incertitude pour nos estimations de la pente de répétabilité de la norme de réaction (tableau 3). Conformément à Sonnweber et al.49, à travers et au sein des données démographiques, nous avons généralement trouvé un soutien solide pour des différences individuelles cohérentes dans les interceptions de la norme de réaction. Les estimations d'ordonnées à l'origine de la répétabilité de la norme de réaction pour les hommes et les femmes adultes étaient clairement non nulles (tableau 3); pour les immatures, même si l'estimation était élevée (0,43), la plage de l'IC était très large, suggérant une incertitude.

Nous avons estimé l'héritabilité des niveaux de cortisol urinaire et des réponses circadiennes au cortisol en mettant en œuvre l'approche bien établie du "modèle animal"45, qui estime la variance génétique additive et les effets parentaux d'un trait en partitionnant la variance dans des modèles à effets mixtes. Notre modèle animal avait une structure similaire au modèle des normes de réaction individuelles (voir tableau 2), les principales exceptions étant l'inclusion du pedigree comme effet aléatoire pour estimer la variance génétique additive28,45. De plus, pour partitionner la contribution relative des effets maternels (le principal soignant), nous avons également inclus l'identité de la mère de l'individu échantillonné comme effet aléatoire. Pour ce modèle, nous avons également inclus des pentes aléatoires pour les termes linéaires et quadratiques de l'heure de la journée dans tous les effets aléatoires (y compris l'identité du projet et le groupe-année).

Pour nous assurer que nous pouvions modéliser efficacement l'héritabilité avec les données dont nous disposions, nous avons ajusté trois principaux modèles animaux différents. Tout d'abord, nous avons ajusté un modèle animal complet en utilisant toutes les valeurs de cortisol urinaire à notre disposition (modèle d'héritabilité complète ; 6123 échantillons de 170 individus). Deuxièmement, pour s'assurer que les effets environnementaux ou génétiques ne sont pas un artefact du regroupement d'échantillons provenant de différentes populations et sous-espèces de chimpanzés, nous avons ajusté un modèle n'incluant que des individus échantillonnés dans la forêt de Taï (modèle d'héritabilité de Taï ; 4843 échantillons appartenant à 111 individus). Enfin, chez les chimpanzés mâles et femelles respectivement, il existe généralement une corrélation positive et négative entre le rang de dominance et les niveaux de GC68,69, qui devraient idéalement être inclus dans les modèles pour modéliser avec précision la variation individuelle des niveaux de cortisol. Cependant, en raison de données comportementales limitées pour certains individus (voir "Méthodes"), nous n'avons pas pu attribuer de classement à tous les individus de l'ensemble de données. Par conséquent, nous avons exécuté un troisième modèle d'héritabilité incluant uniquement les individus auxquels nous pouvions attribuer des rangs (modèle d'héritabilité de dominance ; n = 5691 échantillons de 141 individus).

Pour chacun de ces modèles, après avoir pris en compte l'influence des effets fixes (voir tableau 2), nous avons calculé la part de variance attribuable à la génétique (calculée comme la variance expliquée par le pedigree), les effets maternels (variance expliquée par l'identité maternelle), et effets communautaires partagés (variance expliquée par la variable de groupe). En plus de ces facteurs liés à l'héritabilité, nous avons également calculé la proportion de variance attribuable aux facteurs temporels intra-groupe (variance expliquée par la variable groupe-année), l'identité individuelle sur le long terme (variance expliquée par l'identité individuelle), et le court terme (variance expliquée par la variable ID-année). Pour tous ces facteurs, nous avons calculé la proportion de variance qu'ils expliquaient pour chaque composante de la norme de réaction circadienne, c'est-à-dire les niveaux moyens de cortisol (intersections) et les réponses de cortisol aux termes linéaires et quadratiques pour l'heure de la journée (sensu51,52). Nous avons également estimé la proportion de covariance entre l'ordonnée à l'origine, la pente linéaire et les pentes quadratiques expliquée par tous ces facteurs. Enfin, nous avons mis en œuvre une variante du modèle d'héritabilité complète, appelée modèle d'héritabilité des traits, dans laquelle les pentes circadiennes linéaires et quadratiques n'étaient pas présentes afin que l'héritabilité puisse être calculée en incluant la variance résiduelle51,52.

La contribution relative de nos effets aléatoires à la variation des réponses circadiennes du cortisol chez les chimpanzés sauvages du modèle d'héritabilité complète est illustrée à la Fig. 1, avec un résumé des effets maternels et génétiques dans le tableau 4 (les détails complets de toutes les composantes de la variance sont dans le tableau S10 des Documents supplémentaires). La majeure partie de la variation dans nos modèles s'expliquait par des différences intergroupes à long terme (96,9 %, intervalles crédibles = 87,1, 99,2 %), en particulier pour les niveaux moyens de cortisol, tandis que la contribution de ce prédicteur était moins écrasante et associée à des niveaux élevés de cortisol. degré d'incertitude pour les changements circadiens du cortisol (variance quadratique de la pente = 14,5 %, intervalles crédibles = 0,0, 85,4 %). Les effets maternels et génétiques expliquaient très peu la variation globale du cortisol, en particulier pour les niveaux moyens de cortisol, cependant, en se concentrant sur la variation au sein des groupes uniquement, les effets maternels expliquaient 8,3 % (intervalles crédibles = 1,2, 16,3 %) de la variation moyenne du cortisol , tandis que la contribution génétique se distinguait de zéro.

a Proportion de variation expliquée par des facteurs inter-groupes par rapport à des facteurs intra-groupe. b Proportion de la variation intra-groupe expliquée par différents facteurs. Pour les deux diagrammes, la distribution a posteriori de la proportion de la variance expliquée est représentée sous forme de graphiques en violon, avec des plages interquartiles représentées par des boîtes à moustaches. La ligne pointillée horizontale marque une proportion de variance intra-groupe de 1 %.

Des estimations similaires ont été obtenues dans les modèles d'héritabilité Taï et Dominance (Tableaux S11 et S12, Figs. S6–9). Ces deux sous-analyses ont fourni des informations sur les résultats de notre modèle principal. Premièrement, la forte contribution à la variance du groupe dans le modèle Taï a confirmé que les effets communautaires partagés n'étaient pas le résultat de la mise en commun des résultats entre deux populations de chimpanzés. Pendant ce temps, l'inclusion du rang de dominance dans le modèle d'héritabilité de la dominance a donné des résultats comparables, avec des effets maternels supérieurs aux effets génétiques, bien que la taille de l'estimation de l'effet maternel ait été réduite à environ 5 % (tableau supplémentaire S12). Cette similitude dans les résultats suggère que le rang à lui seul ne peut pas entièrement expliquer l'effet maternel observé dans notre modèle principal.

Notez que les intervalles crédibles de nos estimations des effets génétiques et maternels indiquent un degré élevé d'incertitude (voir le tableau 4). De plus, leurs valeurs sont forcément positives car elles sont dérivées des composantes de la variance des effets aléatoires dans le modèle animal. Par conséquent, pour évaluer si les facteurs maternels et génétiques déterminent des effets non nuls détectables et pour tester si les différences entre leurs variances pourraient être dues au hasard, nous avons effectué un rééchantillonnage des données et calculé la proportion de cas dans lesquels les estimations étaient supérieures à pour les données observées (c'est-à-dire les faux positifs). Plus précisément, nous avons remanié les identités des individus au sein de leurs communautés (et ainsi maintenu le contrôle des facteurs environnementaux et sociaux au niveau du groupe) 100 fois dans la matrice génétique additive. Les individus nouvellement classés comme frères et sœurs après la permutation de la matrice génétique, ont été attribués à la même mère dans le prédicteur "identité maternelle", de sorte que les relations génétiques et les effets maternels étaient toujours concordants. Ce faisant, nous avons obtenu des permutations des données qui simulaient les relations génétiques et maternelles attendues par hasard, tout en laissant inchangés les effets de tous les autres prédicteurs, en gardant la même structure dans la matrice génétique additive et la même distribution des relations maternelles entre les individus.

Pour l'effet maternel sur les intersections (niveaux moyens de cortisol), seule une permutation sur 100 avait des estimations inférieures aux données observées (Fig. 2), tandis que pour les pentes linéaires et quadratiques pour l'heure de la journée (réponse circadienne du cortisol), 14 et 0 % des permutations ont montré des valeurs supérieures ou égales à celles observées. Cela suggère que presque certainement les effets observés sur l'interception et la pente quadratique ne peuvent pas être expliqués par le hasard et confirment une contribution non nulle des effets maternels aux phénotypes de cortisol des chimpanzés sauvages.

La proportion médiane des estimations de la variance obtenues à partir des données observées est représentée par des lignes verticales en pointillés ; les histogrammes représentent les comptages de chaque valeur d'estimation à partir de 100 permutations. Dans cette analyse de permutation, la proportion des calculs de variance inclut tous les effets aléatoires, y compris notre prédicteur technique, "l'identité du projet". Notre estimation finale de l'effet maternel rapporté est plus élevée que celle présentée ici, car nous ne considérons que les prédicteurs biologiques dans ce calcul. La figure S6 dans les documents supplémentaires illustre les permutations de toutes les composantes de la variance dans notre modèle d'héritabilité.

Nous avons également utilisé des permutations pour tester si le résultat selon lequel une proportion plus élevée de variance intra-groupe était expliquée par des effets maternels plutôt que génétiques pouvait se produire par hasard. Seul 1 % des ensembles de données et des modèles permutés ont généré une différence plus élevée dans les estimations de variance pour les effets maternels et génétiques sur les niveaux moyens de cortisol (c'est-à-dire les interceptions) que celle identifiée à l'aide de nos données observées et du modèle d'héritabilité complète (Fig. 3). Des résultats de permutation similaires ont également été obtenus pour les modèles d'héritabilité Taï et Dominance (Figs. S10 et S11), ainsi que pour un modèle d'héritabilité Trait (Tableau S13 ; Figs. S12–14), soutenant la robustesse de nos résultats.

Estimations de la différence dans la proportion de variance intra-groupe expliquée par l'effet maternel et celle expliquée par des facteurs génétiques dans les données observées (ligne pointillée) et dans 100 permutations des données (histogramme).

Nous concluons que l'environnement maternel est plus influent que la génétique dans la formation des réponses du cortisol chez les chimpanzés sauvages, tandis que les effets communautaires partagés sont l'influence la plus claire sur ce phénotype spécifique dans l'ensemble.

Notre étude s'appuie sur jusqu'à 18 ans de collecte de données à long terme de plus de 6000 échantillons d'urine de 170 individus pour identifier des différences individuelles cohérentes dans les réponses circadiennes du cortisol chez les chimpanzés sauvages. En utilisant cet ensemble de données unique, nous constatons que les effets socioécologiques à l'échelle du groupe, représentés par l'effet aléatoire "groupe" dans nos modèles, ont l'influence la plus prononcée sur la variation des niveaux de cortisol chez cette espèce. Ces effets se sont maintenus même lors de l'examen de communautés contiguës de chimpanzés. Malgré cet impact prédominant de la socioécologie, nous avons pu discerner un rôle important pour l'environnement maternel dans la formation des niveaux moyens de cortisol chez les individus, avec des preuves limitées des seuls effets génétiques à l'origine des différences individuelles. Nos résultats étaient robustes à différentes structures de modèles et sont corroborés par des permutations des données qui indiquent que nos estimations des effets maternels et génétiques ne sont pas des artefacts de structures de groupe. De plus, les effets communautaires partagés ne peuvent pas être expliqués en regroupant des échantillons de différentes populations et sous-espèces de chimpanzés, ni par des prédicteurs établis au niveau du groupe de cortisol tels que la taille du groupe ou les sex-ratios. Notre étude montre l'importance de la collecte de données à long terme dans la nature, en particulier pour les espèces à longue durée de vie avec des soins maternels prolongés. Cela soulève également d'importantes questions biologiques sur la nature à la fois des effets communautaires partagés macroenvironnementaux et des effets maternels microenvironnementaux non génétiques que nous avons documentés, qui, combinés, représentaient pratiquement toutes les variations, conditionnelles à notre structure à effets fixes, dans les niveaux moyens de cortisol chez les chimpanzés.

Dans notre étude, alors qu'une grande partie de la variation des taux de cortisol urinaire était attribuable à des effets de groupe à long terme, à court terme au niveau du groupe (effet aléatoire "groupe-année") et au niveau individuel (effet aléatoire "ID-année") facteurs ont eu une forte influence sur les phénotypes de cortisol. Ces effets à court terme illustrent la flexibilité de ce phénotype physiologique chez les animaux sauvages, mais soulèvent également un phénomène intéressant d'expérience partagée au niveau du groupe de la variation temporelle des niveaux de cortisol chez les chimpanzés. Dans une étude récente similaire, les estimations de l'héritabilité des traits du microbiome dans une population de babouins sauvages (Papio cynocephalus et anubis) variaient considérablement au cours des années et entre les années en fonction de la dynamique saisonnière et de la variation du régime alimentaire, soulignant la sensibilité de la variance phénotypique, et donc des estimations de l'héritabilité, à facteurs environnementaux partagés70.

Chez les chimpanzés, les facteurs de stress potentiels au niveau du groupe comprennent la disponibilité de la nourriture62, l'instabilité de la hiérarchie de dominance57,68, les perturbations des communautés voisines de congénères58 et les épidémies71. Ce dernier est peu susceptible d'expliquer notre découverte car nous avons exclu les échantillons d'individus présentant des signes de maladie (voir "Méthodes"). Cependant, nous ne pouvons pas exclure la possibilité que les différences communautaires à long terme que nous observons dans notre étude soient en partie dues à la gueule de bois d'événements extrêmes, tels que des périodes de mortalité élevée due à la maladie. Les liens sociaux sont essentiels à la coopération chez les chimpanzés72 et la perte d'individus clés au sein des réseaux de coopération pourrait entraîner une réduction à long terme de la cohésion au sein du groupe73, affectant à son tour les niveaux de cortisol dans l'ensemble du groupe74. L'instabilité pourrait également survenir s'il y a des changements fréquents de positions dans les hiérarchies de dominance et il a été démontré que l'instabilité du rang des mâles a un impact sur les concentrations de cortisol urinaire chez les chimpanzés Taï mâles57. Dans la plupart des cas, les périodes d'instabilité de rang ont tendance à être courtes, à durer des semaines ou des mois plutôt que des années, et n'expliqueraient pas nécessairement les différences à long terme entre les groupes dans les niveaux de cortisol dans notre étude. Au lieu de cela, la connectivité sociale et la dynamique sociale au-delà du rang peuvent influencer les différences de stress au niveau du groupe. Nous avons trouvé une corrélation négative entre la taille de la communauté et les niveaux de cortisol (voir les tableaux S2 dans les documents supplémentaires). Cette association pourrait s'expliquer par le fait que, bien que les petites communautés puissent souffrir davantage de la concurrence intercommunautaire75, elles pourraient bénéficier d'une concurrence intracommunautaire réduite et d'une cohésion et d'une stabilité améliorées, par rapport aux communautés plus grandes dans lesquelles les individus peuvent avoir du mal à maintenir une large réseaux76. Une future voie de recherche pourrait se concentrer plus en détail sur les différences communautaires en matière de démographie et de cohésion sociale en tant que variables explicatives des différences au niveau du groupe entraînant la variation du cortisol chez les chimpanzés sauvages.

En ce qui concerne la disponibilité de la nourriture et la compétition associée, les communautés Taï sont adjacentes les unes aux autres, avec relativement peu de variation entre les groupes dans la disponibilité de la nourriture (voir Fig. S15 pour une illustration des différences entre les groupes dans les concentrations de cortisol urinaire et la disponibilité de la nourriture77). Par conséquent, nous pouvons provisoirement écarter ce facteur en tant que principal facteur expliquant les différences entre les groupes dans les niveaux de cortisol. Les chimpanzés sont une espèce très territoriale78, et l'incorporation de données comportementales à plus petite échelle concernant les facteurs compétitifs, par exemple les taux d'incursion des communautés voisines58,75, sera également bénéfique dans les études futures sur la variation intergroupe des niveaux de cortisol.

La décomposition de la ou des sources spécifiques de facteurs de stress au niveau du groupe dans notre ensemble de données est une voie intéressante et importante de recherche future. Étant donné que les niveaux moyens de cortisol sont prédictifs de la survie9,12 et que les facteurs intergroupes expliquent une grande partie de la variation des niveaux de cortisol dans notre ensemble de données, la compréhension des causes de la variation des niveaux de cortisol au niveau du groupe peut mettre en évidence les facteurs de risque pour la viabilité à long terme de certaines communautés ou populations de chimpanzés. Plus largement, contrairement à la plupart des études humaines à ce jour, notre concentration sur les chimpanzés nous a permis d'ajuster des modèles très robustes en termes d'incorporation de prédicteurs socioécologiques connus des niveaux de cortisol chez cette espèce57,58,59,61,62,68. De plus, l'utilisation d'un ensemble de données à long terme nous a permis d'examiner les niveaux de cortisol de manière transversale et longitudinale, ce qui est souvent impossible dans la recherche humaine18,21,79. Par conséquent, notre découverte selon laquelle la socioécologie partagée au niveau communautaire était le principal prédicteur des niveaux de cortisol chez les chimpanzés a des implications plus larges pour notre compréhension de la plasticité physiologique chez les espèces sociales à longue durée de vie, y compris les humains.

Nos résultats suggèrent une diminution du rôle des facteurs héréditaires dans la formation des phénotypes de cortisol pour les espèces à longue durée de vie. Fait remarquable, les facteurs génétiques avaient un rôle encore moindre que l'effet faible mais détectable de l'environnement maternel. Chez cette espèce, les mâles sont le sexe natal, tandis que les femelles ne se dispersent généralement qu'une seule fois dans leur vie au cours de l'adolescence80. Par conséquent, les chimpanzés adultes sont socialement liés à leurs communautés, au sein desquelles ils présentent une coopération complexe au sein du groupe72,78,81,82,83, en partie pour faciliter une agression efficace dirigée vers l'extérieur du groupe et une défense au sein du groupe78. Bien que les tendances coopératives humaines puissent s'étendre au-delà de la communauté immédiate d'un individu, la coopération reste partiellement limitée par le favoritisme au sein du groupe, ce qui peut conduire à une concurrence substantielle entre les groupes84. Dans certaines études humaines récentes, les différences au niveau communautaire dans l'exposition au stress ont été liées à la variation au niveau communautaire de l'inégalité sociale et de la culture85,86. Ces écarts au niveau communautaire dans l'expérience des facteurs de stress sociaux ou physiologiques ont été encore plus éclairés par la pandémie de covid-1987. Nos résultats suggèrent que les approches au niveau communautaire pour réduire l'exposition excessive aux facteurs de stress pourraient être plus efficaces que les approches ciblant des individus uniques, à la fois chez nos ancêtres vivants les plus proches, et éventuellement chez les humains et d'autres espèces à longue durée de vie.

Compte tenu de la forte contribution des effets temporels au niveau individuel et au niveau du groupe sur la variation des niveaux de cortisol, il est à noter que nous avons pu identifier un effet maternel aussi clair sur les différences individuelles dans notre étude, un objectif clé de notre étude. Bien que l'absence de preuves ne soit pas une preuve d'absence, l'absence d'effet génétique clair dans nos résultats indique au moins une influence qualitativement plus forte de l'identité maternelle dans la formation des phénotypes de cortisol dans notre population d'étude. Dans une méta-analyse récente, Moore et al.28 ont trouvé un rôle limité pour les soins parentaux dans l'élaboration de la force des effets parentaux sur la variation des traits. Cependant, à notre connaissance, peu d'espèces incluses dans l'étude démontrent l'association mère-progéniture prolongée observée chez les chimpanzés. Nous espérons que nos résultats encourageront les études chez d'autres animaux avec des phases de développement prolongées ou des associations maternelles pour comparer et contraster l'influence relative des mères et de l'héritage génétique. Comme pour les effets socioécologiques macroenvironnementaux identifiés, la détermination du mécanisme spécifique conduisant à l'effet maternel observé mérite une étude plus approfondie, des facteurs tels que des soins maternels prolongés, des processus épigénétiques ou une expérience partagée des facteurs de stress étant des explications possibles29,88,89. Chez les chimpanzés sauvages, bien que la perte maternelle ait un impact sur le succès reproducteur plus tard dans la vie37, il n'y a aucune preuve que cela soit le résultat d'une altération à long terme de l'activité de l'axe HPA, car les effets sur les schémas circadiens de cortisol suite à la perte maternelle ne perdurent pas à l'âge adulte30. Cette nature limitée dans le temps de l'altération de l'activité de l'axe HPA suggère que les effets de l'adversité, et potentiellement les effets maternels, ne sont pas expliqués par des mécanismes épigénétiques.

La progéniture de chimpanzé s'associe presque en permanence avec sa mère jusqu'à l'âge de 12 ans environ90. Par conséquent, le phénotype social maternel est le déterminant clé de l'environnement social de la progéniture immature. Des recherches antérieures suggèrent que le statut de dominance maternelle influence les niveaux de GC fécaux chez les chimpanzés immatures mâles, mais pas chez les femelles91, par conséquent, le statut seul n'est pas susceptible d'expliquer toute l'étendue de l'effet maternel identifié dans notre étude (en effet, nous avons mené une analyse supplémentaire pour les individus auxquels nous avons pourrait attribuer un rang de dominance, suggérant une certaine influence du rang de dominance, mais avec un effet maternel clair non nul indépendant du rang ; voir "Méthodes" et Tableau S12). Les mères chimpanzées peuvent varier dans leurs taux d'interactions sociales directes avec leur progéniture, c'est-à-dire démontrer des styles maternels uniques92. Des études sur des rongeurs en captivité montrent que les taux d'affection maternelle peuvent influencer la régulation de la réponse au stress chez la progéniture, induisant même la méthylation de l'ADN des régions promotrices des récepteurs GC29,31,34. Les femelles chimpanzés ont également des phénotypes sociaux distincts42. Par conséquent, la progéniture de différentes mères aura des expositions très différentes aux comportements sociaux et aux partenaires sociaux. Cependant, la question reste ouverte de savoir si ces différences d'exposition se traduisent par un apprentissage variable de compétences techniques ou sociales, telles que la recherche de nourriture extractive93, l'héritage de certaines relations sociales ou de composantes des réseaux sociaux de leur mère83, ainsi que la prédisposition à être plus ou moins agressif42 . Ces facteurs sociaux compétitifs peuvent, à leur tour, influencer l'activité de l'axe HPA via l'exposition à des facteurs de stress nutritionnels ou sociaux59,94,95.

Dans notre étude, nous constatons que les contributions des facteurs héréditaires, et en particulier génétiques, aux phénotypes de cortisol étaient faibles par rapport aux valeurs rapportées dans d'autres analyses, telles que les études de jumeaux humains dans lesquelles les effets maternels et environnementaux ne peuvent généralement pas être mesurés (comme souligné dans la réf. 15), ou des études animales expérimentales employant des structures modèles moins complexes (par exemple, réf. 23, 26). Les pedigrees utilisés dans ces études varient considérablement : les études sur les jumeaux humains échantillonnent souvent entre 100 et 200 paires de jumeaux et leurs parents15, tandis que certaines études animales peuvent avoir plus de 1000 individus dans leur pedigree (par exemple24). Bien qu'il s'appuie sur l'un des plus grands ensembles de données de ce type chez un mammifère à longue durée de vie (à la fois en termes de nombre d'individus, d'échantillons et d'années d'étude), notre pedigree est relativement petit, mais pas uniquement parmi les études animales (par exemple, réf. . 23). Néanmoins, alors que la nature peu profonde de notre pedigree de chimpanzé peut éventuellement expliquer l'incertitude de nos estimations, il est peu probable qu'elle explique les contributions héréditaires réduites identifiées dans notre étude. Dans notre modèle, nous avons inclus de nombreux prédicteurs socioécologiques des niveaux de cortisol chez les chimpanzés57,58,59,61,62,68 ainsi qu'une structure d'effets aléatoires qui pourrait capturer les contributions relatives des effets communautaires, génétiques et maternels partagés. Notre approche bayésienne, qui nous permet de saisir l'incertitude dans nos estimations d'héritabilité, et nos analyses de permutation, qui suggèrent que nos résultats ne sont pas attendus simplement en raison de la structure de notre pedigree, signifient que les contributions qualitatives et relatives des composants héréditaires dans notre étude restent éclairant. Ainsi, alors qu'en général, il est difficile de comparer les proportions de variance entre différentes études lorsque les structures et les complexités des modèles varient considérablement96, notre étude souligne le fait que l'analyse de grands ensembles de données, englobant des groupes différents et diversifiés, pourrait être essentielle pour révéler la pertinence de conditions écologiques différentes, dynamique communautaire partagée et caractéristiques de groupe idiosyncratiques dans la détermination des traits phénotypiques. De plus, sur la base des résultats chez d'autres espèces, nous ne prétendons pas que la génétique n'a aucune influence sur la variation du cortisol chez les chimpanzés, mais seulement que tout effet génétique est difficile à discerner en raison du rôle plus clair des effets socioécologiques au niveau maternel et au niveau du groupe. Par conséquent, des recherches antérieures, en raison de limitations méthodologiques dans la séparation efficace des effets environnementaux et maternels, peuvent avoir surestimé l'importance de la génétique dans la formation de phénotypes de cortisol chez les espèces à longue durée de vie.

Dans notre étude, nous avons pu montrer que les niveaux moyens de cortisol compte tenu des effets circadiens sont reproductibles dans toutes les données démographiques, y compris les femmes adultes dans divers états de reproduction et chez les individus immatures. Cependant, contrairement à Sonnweber et al.49, nous n'avons trouvé qu'un soutien solide pour des différences individuelles cohérentes dans les niveaux moyens de cortisol, plutôt que des pentes circadiennes. Cet écart est probablement dû à une combinaison de trois facteurs. Premièrement, nous avons inclus beaucoup plus d'échantillons, d'individus, de sexe et de classes d'âge, malgré l'utilisation de critères plus stricts pour l'inclusion individuelle. Deuxièmement, par nécessité, différentes corrections pour la dilution des échantillons d'urine ont été utilisées dans les deux études (cortisol urinaire corrigé de la créatinine dans Sonnweber et al.49 ; cortisol urinaire corrigé de la gravité spécifique dans l'étude actuelle ; voir "Méthodes") . Bien que les concentrations de cortisol urinaire dérivées de chacune de ces méthodes soient généralement corrélées (et figurent dans notre ensemble de données, bien que faiblement), les plages de valeurs seront différentes, ce qui peut affecter le degré de variation des pentes circadiennes quantifiées. Troisièmement, nos modèles avaient une structure intrinsèquement plus complexe (par exemple, le nombre de niveaux pour chaque effet aléatoire et pente), ce qui peut rendre difficile la comparaison de la répétabilité entre différentes études96. Nous nous attendons à ce que notre approche, nécessaire en raison de la question que nous abordons et de la taille de l'ensemble de données, ne soit pas optimale pour évaluer la subtilité des différences individuelles dans les pentes circadiennes. Néanmoins, malgré cet écart avec Sonnweber et al.49, dans les deux études, nous trouvons des preuves claires de différences individuelles constantes dans les niveaux moyens de cortisol, indépendamment des différences dans la taille des échantillons, la complexité du modèle et les facteurs de correction utilisés dans le calcul des concentrations de cortisol.

Pour conclure, dans notre étude, le macroenvironnement des effets communautaires partagés et le microenvironnement des effets maternels sont les principales influences sur la variation du cortisol tout au long de la vie chez les chimpanzés. L'absence d'influence génétique claire sur la régulation du cortisol chez les chimpanzés était surprenante, étant donné le poids de la preuve dans les études sur les jumeaux humains, et suggère la prudence dans l'interprétation des études humaines lorsque des facteurs non génétiques tels que les effets maternels non génétiques ou les effets sur la communauté ne peuvent pas être pris en compte. sur22. Des travaux similaires sur d'autres populations de grands singes, y compris les humains, sont essentiels pour bien comprendre les contributions relatives de la génétique et des effets environnementaux non génétiques sur la régulation du cortisol dans ce taxon. En effet, des études récentes montrent que les différences au niveau communautaire dans l'exposition au stress sont répandues dans les sociétés humaines85,86. Nos résultats montrent que les expériences de différents niveaux de stress spécifiques à un groupe peuvent être un aspect commun de nos histoires évolutives. Dans l'ensemble, la détermination des mécanismes précis des influences maternelles et non maternelles au niveau de la communauté mérite clairement une enquête plus approfondie et contribuera à notre compréhension du rôle de la société, des parents et de la plasticité développementale dans la formation de la physiologie chez les espèces sociales à longue durée de vie.

Nous avons utilisé des données comportementales, démographiques et physiologiques à long terme collectées entre 2000 et 2018 sur deux sites de terrain de deux sous-espèces de chimpanzés. Dans le Parc National de Taï (5° 52′ N, 7° 20′ E), Côte d'Ivoire, des données ont été collectées auprès de trois communautés de chimpanzés de l'ouest (Est, Nord et Sud97;) et à Budongo Conservation Field Station, Ouganda ( 2° 03′ N, 31° 46′ E), des données ont été recueillies auprès de deux communautés de chimpanzés de l'Est (Sonso et Waibira98,99).

A Taï comme à Budongo, les données sur les chimpanzés sont systématiquement collectées par une combinaison d'assistants de terrain employés localement et de chercheurs invités. Les données longitudinales comprennent des décomptes quotidiens des compositions des groupes, ainsi que l'enregistrement des interactions comportementales et sociales à l'aide d'une combinaison d'observations focales et d'échantillonnage ad libitum100. Au cours des observations des chimpanzés, les observateurs ont collecté de manière opportuniste des échantillons d'urine et de matières fécales d'individus identifiables. A Taï, les observations régulières des chimpanzés ont commencé en 1990 (Nord, 1990-2018 ; Sud, 1999-2018 ; Est, 2007-201897) et la collecte régulière d'échantillons d'urine (voir ci-dessous) a commencé en 2000 (Nord et Sud, 2000-2018 ; Est, 2003-2018). À Budongo, les observations régulières des chimpanzés ont commencé en 1994 (Sonso, 1994-2018 ; Waibira, 2011-201898,99) et la collecte régulière d'échantillons d'urine a commencé en 2005 (Sonso, 2005-2018 ; Waibira, 2017-2018).

Nous avons collecté l'urine d'individus identifiables à l'aide d'une pipette en plastique pour transférer l'urine du sol ou de la végétation dans des cryotubes de 2 ml ou 5 ml. Les cryovials ont été stockés dans de l'azote liquide une fois de retour au camp, généralement dans les 12 h suivant la collecte. Les échantillons congelés ont été transportés emballés dans de la neige carbonique à l'Institut Max Planck d'anthropologie évolutive de Leipzig, en Allemagne, où ils ont été stockés à ≤ 20 ° C dans des congélateurs.

Nous avons quantifié les niveaux de cortisol urinaire pour chaque échantillon à l'aide des logiciels LCMS63 et MassLynx101. Nous avons utilisé la prednisolone (codée comme "ancienne méthode" dans les modèles, c'est-à-dire la plupart des échantillons analysés avant juillet 201663) ou la testostérone d4 ("nouvelle méthode", c'est-à-dire tous les échantillons analysés après septembre 201662) comme étalons internes. Les échantillons analysés à l'aide de la « nouvelle méthode » avaient tendance à avoir des concentrations de cortisol urinaire plus élevées que celles de « l'ancienne méthode », par conséquent, nous avons inclus la méthodologie LCMS comme effet fixe dans nos analyses statistiques (voir ci-dessous). Les coefficients de variation intra- et inter-lots pour les contrôles de qualité étaient de 8,29 % et 13,59 %, respectivement.

Pour chaque échantillon, nous avons mesuré la gravité spécifique (SG) à l'aide d'un réfractomètre (TEC, Ober-Ramstadt, Allemagne). Les valeurs de SG ont été utilisées pour corriger les mesures de cortisol pour la variation de la teneur en eau dans l'urine en utilisant la formule décrite par Miller et al.64 :

Les moyennes de la population ont été dérivées des échantillons inclus dans cette analyse. La moyenne de la population SG était de 1,02 pour Taï et de 1,02 pour Budongo.

Des échantillons fécaux ont été prélevés sur des individus identifiables. Les échantillons ont été collectés à l'aide de sacs en plastique, puis stockés directement dans de l'éthanol, séchés sur du gel de silice ou à l'aide d'une méthode éthanol-silice en deux étapes102. Les échantillons séchés ont été transportés dans de la silice à l'Institut Max Planck d'anthropologie évolutive à Leipzig, en Allemagne.

À partir de ces échantillons, le génotypage microsatellite de l'ADN de 428 individus (n = 259 pour Taï ; n = 169 pour Budongo) a été réalisé depuis 1999, avec une moyenne de 83 % de génotypes complets à 19 loci. Environ 100 mg de chaque échantillon ont été extraits à l'aide des kits de selles QIAamp DNA (Qiagen) ou GeneMATRIX Stool DNA Purification (Roboklon). Nous avons génotypé des extraits d'ADN en utilisant une méthode d'amplification en deux étapes comprenant 19 locus microsatellites comme détaillé précédemment65. À l'aide du logiciel CERVUS 3.0103, nous avons comparé les génotypes résultants à l'aide de la fonction « analyse de l'identité » pour confirmer les identités individuelles et de la fonction « analyse de filiation » pour confirmer les maternités et attribuer des paternités, en utilisant des évaluations de confiance de 80 et 95 %. Dans le cas des pères, chacune des attributions de paternité a reçu une probabilité élevée, et d'autres pères potentiels (mâles adultes présents dans le groupe en même temps) ont été exclus par deux inadéquations ou plus. Au total, nous avons pu attribuer de manière fiable des pères à 43 % des individus représentés dans l'ensemble de données.

Pour fournir une mesure précise des modèles circadiens pour chaque individu, nous avons exclu certains échantillons où les niveaux de cortisol devaient être élevés et non représentatifs des modèles circadiens normaux. Ici, nous fournissons une description détaillée du processus d'exclusion de l'échantillon.

Chez les primates femelles, y compris les chimpanzés, les niveaux de cortisol varient selon l'état reproducteur59. La gestation des chimpanzés dure environ 240 jours104. A partir des données démographiques et des dates de naissance des descendants, nous avons assigné les femelles à trois états reproducteurs (sensu59) : gestante (pendant les 240 jours précédant la naissance de tout descendant), allaitante (les 1095 jours [sur la base de la reprise moyenne du cycle dans la population ] après la naissance d'un petit) et le cycle (toute autre période pendant laquelle les femelles n'ont pas été désignées comme gestantes ou allaitantes). Nous avons inclus tous les échantillons de femelles adultes où nous avons pu attribuer l'état reproducteur à la femelle au moment de l'échantillonnage. De plus, à la suite d'études connexes56,59, nous avons exclu les échantillons de femmes enceintes car les niveaux de cortisol ont tendance à augmenter pendant la grossesse. En fait, des interactions peuvent se produire entre les axes HPA maternel et fœtal, ce qui rend difficile la détermination précise des niveaux de cortisol maternel isolément105.

Chez les chimpanzés immatures (<12 ans), la séparation maternelle augmente la sécrétion de cortisol et a des effets à court terme sur les schémas circadiens du cortisol30. Par conséquent, si les individus immatures ont perdu leur mère avant l'âge de 12 ans (maturité sociale), nous avons exclu tout échantillon recueilli auprès d'eux suite à la perte de la mère pendant l'immaturité. Cependant, comme il n'y a aucune preuve d'impacts à long terme de la perte maternelle chez les chimpanzés matures30, tous les individus matures ont été inclus, quelle que soit la perte maternelle pendant l'immaturité. De plus, les blessures et les maladies peuvent augmenter les niveaux de cortisol et affecter les schémas circadiens de cortisol chez les chimpanzés71. A Taï comme à Budongo, les chercheurs signalent systématiquement tout signe de maladie ou de blessure chez les chimpanzés aux vétérinaires sur place. Ces rapports sont ensuite validés et enregistrés par les vétérinaires. À l'aide de ces dossiers, nous avons exclu les échantillons d'individus qui présentaient des symptômes de maladie ou de blessure le jour de l'échantillonnage.

Enfin, chez les chimpanzés mâles et femelles respectivement, il existe une corrélation positive et négative entre le rang de dominance et les niveaux de GC60,68,69. Cependant, pour un groupe de notre étude (Waibira), nous n'avions pas suffisamment de données pour calculer les rangs des femelles, et dans tous les groupes, les individus immatures ne sont traditionnellement pas considérés comme faisant partie de la hiérarchie de dominance et indiquent rarement la soumission à d'autres immatures. Par conséquent, nous étions limités dans le nombre d'individus auxquels nous pouvions attribuer en toute confiance un rang de dominance, ce qui limiterait la taille de notre échantillon et la profondeur de notre pedigree pour les analyses d'héritabilité. Par conséquent, dans nos principaux modèles rapportés, nous n'avons pas inclus le rang de dominance comme effet fixe. Néanmoins, compte tenu de l'importance établie du rang de dominance par rapport au stress chez les primates, nous avons mené une analyse complémentaire. Pour les mâles et les femelles adultes matures (à l'exception des femelles Waibira, pour lesquelles nous manquions de données suffisantes), les rangs de dominance ont été calculés à l'aide de vocalisations de grognement de pantalon, un appel unidirectionnel émis par des individus subordonnés106. Nous avons utilisé une adaptation basée sur la vraisemblance de l'approche de notation Elo pour calculer les classements107,108 ; nous avons attribué des classements Elo continus aux sujets pour chaque jour d'échantillonnage ; chaque score a été standardisé entre 0 (rang le plus bas) et 1 (rang le plus élevé) au sein de chaque groupe. Pour pouvoir inclure les individus immatures dans notre analyse complémentaire, nous avons converti les rangs des adultes en variables catégorielles : les hommes et les femmes ayant un Elo égal ou supérieur à la moyenne à chaque jour d'observation étaient considérés comme des "hommes de haut rang" et des "hommes de haut rang". -femmes de rang inférieur" respectivement, ceux dont les notes étaient inférieures à la moyenne étaient respectivement considérés comme des "hommes de rang inférieur" et des "femmes de rang inférieur". Nous avons ensuite classé les individus immatures en tant que "progéniture de femelles de haut rang" ou "progéniture de femelles de rang inférieur" en fonction de la catégorie de rang de leur mère le jour de l'observation. Nous avons adopté cette approche conservatrice, au lieu de créer une hiérarchie linéaire au sein des immatures, car nous ne disposons pas de données suffisantes au sein des immatures pour établir la hiérarchie et d'un manque de preuves que la progéniture hérite du rang de manière linéaire ; en effet, des preuves anecdotiques suggèrent que la dominance chez les immatures est plus susceptible d'être motivée par l'âge que les mères. Ce nouvel ensemble de données comprenait 5 691 échantillons et 141 individus ; les résultats de cette analyse d'héritabilité distincte utilisant cet ensemble de données sont rapportés dans le tableau S12, trouvant une fois de plus une contribution nettement plus élevée des effets maternels non génétiques par rapport aux effets génétiques.

Pour nous assurer que nous étions en mesure de caractériser les schémas circadiens de cortisol pour chaque individu, nous n'avons inclus que les individus avec un minimum de 3 échantillons d'urine par an, prélevés le matin et l'après-midi, de sorte que les échantillons les plus anciens et les plus récents soient séparés d'au moins 6 h. La raison de ce critère était de pouvoir modéliser une pente circadienne quadratique significative pour chaque individu au cours d'une année d'échantillonnage donnée30.

Pour modéliser avec précision les schémas circadiens du cortisol pour tous les individus (notre mesure de la norme de réaction du cortisol), nous avons inclus les interactions entre les variables temporelles linéaires et quadratiques et tous les autres effets fixes. Nous avons utilisé 12 ans pour faire la distinction entre les individus adultes (âgés de ≥ 12 ans) et immatures (âgés de < 12 ans), car c'est l'âge auquel les individus socialisent et se nourrissent principalement indépendamment de leur mère90. En plus de la catégorisation démographique (mâle adulte, femelle cycliste, femelle allaitante, mâle immature, femelle immature) et de l'âge de chaque individu le jour de l'échantillonnage, nous avons inclus dans l'analyse un certain nombre de variables de contrôle connues pour influencer les niveaux de cortisol. La taille du groupe et la compétition d'accouplement57,59,60 peuvent affecter les niveaux de GC chez les primates, par conséquent, nous avons calculé à la fois le nombre d'adultes (moyenne[+SD] ; Est 13,81[+2,19], Nord 8,92[+1,33], Sud 16,52[ +2,58], Sonso 36,35[+4,12], Waibira 54,11[+2,50]) et le sex-ratio homme/femme (moyenne[+ET] ; Est 0,35[+0,12], Nord 0,50[+0,19], Sud 0,37 [+0,10], Sonso 0,49[+0,05], Waibira 1,02[+0,02]) au moment de l'échantillonnage pour chaque échantillon. Enfin, comme les variations saisonnières des précipitations, de la température, de l'humidité et de la disponibilité de la nourriture peuvent influencer les niveaux de cortisol chez les chimpanzés62, nous avons pris en compte cette variation circannuelle en convertissant la date julienne d'échantillonnage en une variable circulaire et en incluant son sinus et son cosinus dans nos modèles61,62,109.

Toutes les préparations de données, les modèles et les analyses ont été effectués à l'aide de la version 3.6.3110 de R et de l'interface RStudio111. Avant de tester nos modèles, nous avons appliqué la fonction vif du package R 'car'112 aux versions de modèles linéaires de nos modèles mixtes (c'est-à-dire dépourvus d'effets aléatoires) pour tester tout problème de colinéarité via l'examen des facteurs d'inflation de la variance (VIF). Il y avait des problèmes de colinéarité si le « site » ou le « groupe » étaient inclus dans les modèles, car les deux variables étaient soit colinéaires l'une à l'autre, soit avec la « taille du groupe ». Par conséquent, nous avons retenu uniquement la "taille du groupe", avec tous les VIF restants <2,90. « Groupe » et « Groupe-année » ont également été inclus en tant qu'effets aléatoires pour tenir compte des facteurs de confusion au niveau du groupe. Pour tester davantage les effets potentiels des lots temporels, nous avons exécuté des modèles supplémentaires utilisant un effet aléatoire année-mois (un utilisant tous les échantillons, un autre limitant nos analyses aux seuls points de données pour lesquels des données étaient disponibles pour plus d'une population). Les résultats (tableau S14 dans les documents supplémentaires) étaient qualitativement et largement quantitativement identiques aux modèles moins complexes présentés dans nos résultats principaux.

Tous les modèles ont été équipés d'une distribution d'erreur gaussienne à l'aide du package R « brms »113. Pour tous les modèles, les variables numériques ont été standardisées sous forme de scores z. Nous ajustons des modèles avec des priors faiblement régularisants pour les effets fixes (β~Normal(0,1)) et pour les effets aléatoires (distribution t de Student (3, 0, 10)), avec des priors uniformes (LKJ(1)) pour matrices de covariance des pentes aléatoires. Pour tous les modèles, nous avons spécifié quatre chaînes de 4000 itérations, dont la moitié était consacrée à l'échauffement. Les diagnostics d'échantillonnage (Rhat <1,1) et les tracés de traces ont confirmé la convergence de la chaîne pour tous les modèles. Les tailles d'échantillon effectives n'ont confirmé aucun problème d'autocorrélation de l'échantillonnage pour tous les modèles. Nous avons en outre validé des modèles avec des vérifications prédictives postérieures à l'aide de la fonction pp_check de 'brms' (Figs. S16 et S17 dans Documents supplémentaires).

Nous avons estimé l'héritabilité des niveaux de cortisol urinaire et leur modèle circadien en ajustant un "modèle animal", qui estime la variance génétique additive d'un trait en incluant le pedigree des individus comme un effet aléatoire45. Les pedigrees ont été générés avec le package R 'MasterBayes'114. La matrice génétique additive a été calculée à l'aide de la fonction Amatrix du package R « AGHmatrix »115.

Nous avons calculé la répétabilité et l'héritabilité des normes de réaction en suivant la même approche que les références45,46,47,48. Plus précisément, nous avons partitionné la variance des niveaux moyens de cortisol, Vintercept, la variance de la réponse linéaire du cortisol (pente) à l'heure de la journée, Vlinear, et la variance de la réponse quadratique (pente) à l'heure de la journée, Vquadratic. Celles-ci ont été calculées comme la variance totale excluant celle expliquée par les prédicteurs liés aux aspects techniques des données (c'est-à-dire l'effet aléatoire du projet).

Pour l'analyse de répétabilité, la variance totale intra-groupe des concentrations de cortisol urinaire (Vtotal) a été calculée comme la somme de la variance expliquée par l'identité individuelle au fil des années (Vindividuel) et au sein des années, c'est-à-dire la variable ID-année (VID-année), comme ainsi que la variance expliquée par l'identité du groupe au fil des années (Vgroupe) et au cours des années, c'est-à-dire la variable groupe-année (Vgroupe-année).

La répétabilité à long terme des traits (c'est-à-dire la proportion de la variance de toutes les concentrations de cortisol urinaire entre les années expliquée par les différences individuelles) a été calculée comme suit :

Vindividuel/Vtotal

La répétabilité des traits à court terme (c'est-à-dire la proportion de la variance de toutes les concentrations de cortisol urinaire au cours des années expliquée par les différences individuelles) a été calculée comme suit :

VID-année + Vindividuel/Vtotal

La répétabilité de la norme de réaction des niveaux moyens de cortisol (c'est-à-dire la proportion de variation des niveaux moyens de cortisol expliquée par les différences individuelles) a été calculée comme suit :

Vindividuel/(Vindividuel + VID-année)

La répétabilité de la norme de réaction des réponses linéaires du cortisol à l'heure de la journée (c'est-à-dire la proportion de variation de la réponse linéaire du cortisol à l'heure de la journée expliquée par les différences individuelles) a été calculée en utilisant la variance des estimations de pente aléatoire pour le terme linéaire de l'heure de la journée dans les effets aléatoires identité individuelle (Vlinéaire,individuel) et ID-année (Vlinéaire,ID-année) :

Vlinéaire,individuel/(Vlinéaire,individuel + Vlinéaire,ID-année)

De même, la norme de réaction des réponses quadratiques du cortisol a été calculée comme suit :

Vquadratic,individuel/(Vquadratic,individuel + Vquadratic,ID-année)

Pour l'analyse d'héritabilité et pour chacun de Vintercept, Vlinear et Vquadratic, nous avons partitionné la variance au sein des groupes (Vwithin) et entre les groupes (Vgroup).

Par conséquent, la proportion de variance expliquée par les effets communautaires partagés est :

Variance des niveaux moyens de cortisol expliquée par les effets communautaires partagés =

Vgroup, intercept/(Vgroup, intercept + Vwithin, intercept)

Variance des réponses linéaires du cortisol à l'heure de la journée expliquée par les effets communautaires partagés = Vgroupe, linéaire/(Vgroupe, linéaire + Vwithin, linéaire)

Variance des réponses quadratiques du cortisol à l'heure de la journée expliquée par les effets communautaires partagés = Vgroupe, quadratique/(Vgroupe, quadratique + Vdans, quadratique)

La variance intra-groupe est définie, pour chaque composante de la norme de réaction, comme la somme de la variance expliquée par tous les prédicteurs biologiques à l'exception de l'identité de groupe. Ainsi, pour le modèle d'héritabilité complète :

Variance intra-groupe des niveaux moyens de cortisol (Vwithin,intercept) = Vgenetic, intercept + Vmother, intercept + Vgroup-year, intercept + Vindividual, intercept + VID-year, intercept

Variance intra-groupe des réponses linéaires du cortisol à l'heure de la journée (Vdans,linéaire) = Vgénétique, linéaire + Vmère, linéaire + Vgroupe-année, linéaire + Vindividuel, linéaire + VID-année, linéaire

Variance intra-groupe des réponses linéaires du cortisol à l'heure de la journée (Vdans,quadratique) = Vgénétique, quadratique + Vmère, quadratique + Vgroupe-année, quadratique + Vindividuelle, quadratique + VID-année, quadratique

Ainsi, la proportion de variance intra-groupe dans les composantes de la norme de réaction expliquée par des facteurs génétiques, désormais rapportée comme héritabilité génétique intra-groupe, est alors définie comme :

Héritabilité génétique intra-groupe des niveaux moyens de cortisol = Vgénétique, intercept/Vwithin, intercept

Héritabilité génétique intra-groupe des réponses linéaires du cortisol à l'heure de la journée =

Vgénétique, linéaire/Vdans, linéaire

Héritabilité génétique intra-groupe des réponses quadratiques du cortisol à l'heure de la journée = Vgénétique, quadratique/Và l'intérieur, quadratique

Une formulation similaire s'applique pour la variance expliquée par l'identité maternelle, désormais définie comme effets maternels :

Effets maternels intra-groupe sur les niveaux moyens de cortisol = Vmère, intercept/Vwithin, intercept

Effets maternels au sein du groupe sur les réponses linéaires du cortisol à l'heure de la journée = Vmère, linéaire/Vdans, linéaire

Effets maternels au sein du groupe sur les réponses quadratiques du cortisol à l'heure de la journée = Vmère, quadratique/Vdans, quadratique

Nous avons également mis en œuvre un modèle d'héritabilité des traits, dans lequel la variance n'est pas stratifiée en composantes de la norme de réaction, par conséquent la variance résiduelle inexpliquée Vrésiduel peut être considérée dans la variance totale.

Dans ce cas, l'héritabilité est définie comme suit :

Vgénétique/(Vgénétique + Vmère + Vgroupe-année + Vindividuel + VID-année + Vrésiduel)

Toutes les méthodes étaient non invasives et ont été approuvées par les Ministères de la Recherche et de l'Environnement de Côte d'Ivoire, et l'Office Ivoirien des Parcs et Réserves. Tous les aspects de l'étude sont conformes à la politique éthique de la société Max Planck et du département de primatologie de l'Institut Max Planck d'anthropologie évolutive, Allemagne (www.eva.mpg.de/primat/ethical-guidelines.html) pour la traitement éthique des primates non humains.

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports sur le portefeuille Nature lié à cet article.

Toutes les données utilisées dans les analyses sont disponibles via Figshare (https://doi.org/10.6084/m9.figshare.13720765.v1)116 ; tous les codes utilisés dans l'analyse sont disponibles sur : https://github.com/fabrimafe/cortisol_heritability.

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Nous remercions le Ministère de l'Enseignement Supérieur et de la Recherche Scientifique, le Ministère des Eaux et Forêts de Côte d'Ivoire, l'Office Ivoirien des Parcs et Réserves, l'Uganda Wildlife Authority et l'Uganda National Council for Science and Technology pour avoir permis l'étude. En Côte d'Ivoire, nous remercions le Centre Suisse de Recherches Scientifiques en Côte d'Ivoire et les membres du personnel du projet Taï Chimpanzee pour leur soutien. En Ouganda, nous remercions la direction et le personnel de la Budongo Conservation Field Station. Nous sommes redevables aux efforts de Christophe Boesch et Vernon Reynolds dans l'établissement des sites d'étude sur le terrain et à leurs contributions à des années de collecte de données. Nous remercions également les nombreux assistants de terrain et de recherche qui aident à générer les données pour ce projet. Nous sommes extrêmement reconnaissants pour le travail mené dans les laboratoires de Tobias Deschner et Linda Vigilant à l'Institut Max Planck d'anthropologie évolutive, Leipzig, Allemagne, en particulier les efforts de Róisín Murtagh, Vera Schmeling, Janette Gleiche, Anette Nicklisch, Juliane Damm, Carolyn Rowney et Jared Cobain. Nous remercions également Ruth Sonnweber et Verena Behringer pour des discussions utiles sur le sujet. Cette étude a été financée par la Max Planck Society et le Conseil européen de la recherche (ERC) dans le cadre du programme de recherche et d'innovation Horizon 2020 de l'Union européenne attribué à CC (accord de subvention n° 679787). LS a été soutenu par la Fondation Minerva, CYA et AP ont reçu un financement de la Fondation LSB Leakey, CYA a également reçu un financement de Subvention Egalité (Université de Neuchâtel, Suisse) et du Fonds des Donations (Université de Neuchâtel, Suisse). CG a été soutenu par la Fondation Wenner-Gren. VM a été soutenu par une subvention de la Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) accordée à RMW (WI 2637/3-1). Le financement de base du projet Taï Chimpanzee a été fourni par la Max Planck Society depuis 1997 et pour Budongo Conservation Field Station par la Royal Zoological Society of Scotland depuis 2008.

Financement Open Access activé et organisé par Projekt DEAL.

Ces auteurs ont contribué à parts égales : Patrick J. Tkaczynski, Fabrizio Mafessoni.

Ces auteurs ont conjointement supervisé ce travail : Roman M. Wittig, Catherine Crockford.

Institut Max Planck d'anthropologie évolutive, Leipzig, Allemagne

Patrick J. Tkaczynski, Fabrizio Mafessoni, Cedric Girard-Buttoz, Liran Samuni, Virgil Manin, Prince D. Valley, Linda Vigilant, Roman M. Wittig & Catherine Crockford

Taï Chimpanzee Project, Centre Suisse de Recherches Scientifiques, Abidjan, Côte d’Ivoire

Patrick J. Tkaczynski, Cédric Girard-Buttoz, Liran Samuni, Virgile Manin, Anna Preis, Prince D. Valé, Roman M. Wittig & Catherine Crockford

École des sciences biologiques et environnementales, Liverpool John Moores University, Liverpool, Royaume-Uni

Patrick J. Tkaczynski

Institut Weizmann des sciences, Département des sciences végétales et environnementales, Rehovot, Israël

Fabrice Mafessoni

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Cédric Girard-Buttoz, Roman M. Wittig & Catherine Crockford

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Centre d'apprentissage social et d'évolution cognitive, École de psychologie et de neurosciences, Université de St Andrews, St Andrews, Royaume-Uni

Liran Samuni & Catherine Hobaiter

Université de Neuchâtel, Institut de biologie, Cognition Compare, Neuchâtel, Suisse

Corinne Y. Ackermann & Klaus Zuberbuehler

Division de psychologie, Université de Stirling, Stirling, Royaume-Uni

Pawel Fedurek

Tropical Conservation Institute, Institute of Environment, College of Arts, Science and Education, Florida International University, Miami, Floride, États-Unis

Cristina Gomes

Fonds mondial pour la nature, Aires protégées de Dzanga Sangha, BP 1053, Bangui, République centrafricaine

Thérèse Lohrich

Institut Robert Koch, Épidémiologie des micro-organismes hautement pathogènes, Berlin, Allemagne

Thérèse Lohrich

Unité de Formation et de Recherche Agroferesterie, Université Jean Lorougnon Guédé, Daloa, Côte d’Ivoire

Prince D. Valé

WWF Deutschland, Berlin, Allemagne

Livia Wittiger

Perry World House, Université de Pennsylvanie, Philadelphie, États-Unis

Zinta Sommer

Institut des sciences cognitives, Comparative BioCognition, Université d'Osnabrück, Osnabrück, Allemagne

Tobias Deschner

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CC, CGB, FM et PJT ont conçu l'étude. AP, CC, CG, CGB, CYA, EGW, LS, LW, PF, PJT, PDV, RMW, TD, TL, VM et ZS ont collecté des données. TD, LS, CH, KZ, CC et RMW ont fourni des données à long terme. PJT, FM, CC, CGB, PF, TD et RMW ont participé à la conception de l'étude ; FM, CGB et PJT ont réalisé les analyses statistiques ; TD a supervisé les analyses de laboratoire; LV a supervisé et effectué des analyses de filiation génétique ; PJT a rédigé la première ébauche du manuscrit, tous les auteurs ont contribué à l'édition ultérieure.

Correspondance à Patrick J. Tkaczynski ou Fabrizio Mafessoni.

Nous n'avons aucun intérêt concurrent à signaler.

Communications Biology remercie Zachary Laubach et les autres examinateurs anonymes pour leur contribution à l'examen par les pairs de ce travail. Rédacteurs en chef principaux : Christopher Hine et Luke R. Grinham. Un dossier d'examen par les pairs est disponible.

Note de l'éditeur Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

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Réimpressions et autorisations

Tkaczynski, PJ, Mafessoni, F, Girard-Buttoz, C et al. Les effets communautaires partagés et l'environnement maternel non génétique façonnent les niveaux de cortisol chez les chimpanzés sauvages. Commun Biol 6, 565 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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Reçu : 10 décembre 2022

Accepté : 03 mai 2023

Publié: 26 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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